蝙蝠是昆蟲的主要天敵之一,一隻個體每晚須要攝取上公斤的昆蟲,甚至有報導指出,夜空中的蝙蝠每小時能夠捕捉超過一千隻的飛蟲!所以蝙蝠的存在與否嚴重影響著這些小傢伙們的生存。面對這個夜間的昆蟲殺手,夜間活動的飛蛾首當其衝,在強烈的捕食壓力下,蛾類演化出許多策略來抵抗蝙蝠的掠食,而蝙蝠也因為覓食壓力,進而演化出對應的策略,形成所謂的「共演化」關係。

多數掠食者與獵物的共演化關係,僅在某一方面的功能產生對應性的演化關係,例如,襪帶蛇的抗毒性以及獵物粗皮蠑螈的毒性,或是鱗翅類昆蟲以及專食植物的毒性演化等,都是僅止於生理方面的共演化。不過,蝙蝠與蛾類的關係中,牽涉了生理、形態與行為等生物功能,而且相互的演化反應多樣性高,使得蝙蝠與蛾類的關係更加複雜,當然也更加迷人,成為共演化的經典研究案例。

在夜間活動的蝙蝠與蛾類的演化軍備競賽,已經持續了千萬年。攝影:林展蔚

蝙蝠的回聲定位系統

蝙蝠精緻的回聲定位系統,在這項軍備競賽中扮演關鍵的驅動角色,也是最引人注目的地方。對多數脊椎動物而言,視覺是最直觀的感官,可以觀察環境並做出反應,因此演化生物學中有許多經典案例以視覺為基礎,例如,性別二色性(sexual dichromatism)、性擇(sexual selection)、警戒色(aposematism)、擬態(mimicry)等。蝙蝠感受環境的系統,與多數的脊椎動物不同,牠們最為關鍵的感覺功能是聽覺。

聽覺系統同樣是利用波的反射與接收讓蝙蝠了解所處的環境,但與視覺系統相異的地方是,聽覺感受系統需要自己發聲來當做「光源」,然後再接收環境反射的音波以了解環境。

由於音源不像環境光源般源源不絕,蝙蝠需要自身耗費能量發出,再加上掠食時,感覺的時效性相當重要,因為短暫的時間內,自身與獵物都會有極大的位移變化,所以蝙蝠演化出非常精緻的回聲定位系統以偵測夜空中的無脊椎動物。

例如圖A所示,蝙蝠掠食時的發聲可分成搜尋期(search)、接近期(approach)與終結期(terminal)三個階段。搜尋期時,蝙蝠發出穩定且較慢速重複的叫聲以偵測環境;接近期為蝙蝠偵測並轉向目標、加快發聲節奏的時期;終結期時,蝙蝠已非常接近目標,會發出極快的連續顫音(發聲節奏頻率約100-200 kHz)偵測近距離的獵物,然後捕捉獵物。這三階段的發聲差異顯示,蝙蝠的定位音發聲,在聲學上有相當大的彈性與變異能力,能夠因應不同狀況做出相異的發音反應,兼顧效率並且避免消耗能量,可見蝙蝠回聲定位系統的精緻程度。對蝙蝠回聲定位有興趣的人可以參考台灣師範大學吳忠信教授的相關科學與科普著作。

蝙蝠掠食發聲頻率與時間的關係。蝙蝠聲納定位可分成搜尋期(Search)、接近期(Approach)與終結期(Terminal)三個階段。
部分蛾類會於末期發出超聲波回應蝙蝠以擾亂或警告蝙蝠(Moth clicks)。圖片來源:Conner WE, Corcoran AJ. 2012. Sound Strategies: The 65-million-year-old battle between bats and insects. Annu. Rev. Entomol. 57:21-39。

蛾類也有聽覺與回應!

在蛾類中,用來感覺蝙蝠超聲波的聽器(tympanic organ)曾經多次獨立演化,目前超過一半以上的蛾類物種擁有類似的器官以偵測蝙蝠的掠食發聲,聽器可由胸節(夜蛾科)、腹部(夜蛾科與尺蛾科)或下唇鬚(某些天蛾科)組織特化而來。蛾類的這種「耳朵」有著極簡單的神經生理設計,僅由一至四層震動感應細胞所組成,卻能非常有效的感應蝙蝠發出的聲音,讓蛾類做出適當的防禦反應,在遭遇蝙蝠掠食威脅時能有效增加存活率。

聽到蝙蝠的聲音後,蛾防禦反應可以粗分為兩大類:第一類是遠離蝙蝠的方向以避免被掠食,第二類是在蝙蝠掠食行為發生時(發聲末期頻率漸快時)迅速改變飛行方向,讓蝙蝠撲空以增加存活率。

除了聽聲音以外,有些蛾類居然還會主動發出超聲波來回應蝙蝠的回聲定位系統(圖B)!以燈蛾為例,發出超聲波的是鼓膜器官以及第三胸節的表皮與肌肉震動。不同種蛾所發出的聲音差異極大,目前已發現警戒、貝氏擬態、穆氏擬態與聲納干擾四種不同的禦敵機制。

蛾類為何發聲回應蝙蝠?

為何蛾類會主動發聲回應蝙蝠的回聲定位偵測呢?

目前有三個主要假說,分別是驚嚇假說(startle hypothesis)、干擾假說(jamming hypothesis)與警戒假說(aposematism hypothesis)。

驚嚇假說指的是蛾類所發出的聲音功能類似許多鱗翅類的眼點,用來驚嚇掠食者,只不過眼點是用來驚嚇如鳥類般的視覺性掠食者,蛾類的超聲波回應則是用來對付聽覺敏感的蝙蝠;干擾假說則是指蛾類發出的聲音會直接干擾蝙蝠的定位系統,使蝙蝠無法精確偵測獵物的位置,因而提升逃逸的機率;警戒假說則牽涉到蛾類的毒性與蝙蝠的學習與記憶能力,這個假說認為蛾類發聲類似視覺系統裡的警戒色,蝙蝠會學習到獵物毒性與警戒音的關聯,蛾類發聲是要跟蝙蝠「說」:我很難吃喔!進而增加自身的存活率。

C驚嚇假說、干擾假說與警戒假說所預期的蝙蝠掠食-時間趨勢圖。警戒音(waring):蝙蝠學到警界音與毒性的關係,曲線漸降;驚嚇(startle):蝙蝠習慣驚嚇,曲線漸升;干擾(jamming):蝙蝠回聲定位將被干擾,捕食率不隨時間變動的保持低水平;控制組(control):捕食率不隨時間變動的保持高水平。
D與E干擾假說實驗結果,發聲之葛氏燈蛾(Grote’s bertholdia, Bertholdia trigona)(實心點)的被掠食率顯著低於控制組(空心點),而且人為操作後無法發音的燈蛾之被掠食率顯著上升至與控制組相當的水平(E, intact:完整燈蛾;silenced: 操作後無法發聲之燈蛾)。圖片來源:Corcoran AJ, Barber JR, Conner WE. 2009. Tiger moth jams bat sonar. Science 325:325–27 。

科學家們利用室內的蝙蝠捕食試驗以及不同蛾種、毒性與發聲器的操作,來驗證這三種假說。

實驗中,三種假說在蝙蝠捕食成功與時間關係圖中,呈現三種不同的趨勢:如果發聲的功能是用以驚嚇蝙蝠,則蝙蝠在多次試驗後將會逐漸熟悉此聲音而不受驚嚇,捕食成功率應會隨這試驗時間或次數而逐漸上升;如果發聲能夠干擾蝙蝠的定位系統,不論試驗初期或末期,蝙蝠的定位系通都應受蛾類回聲所遮蔽,捕食成功率將一直處於較低的水平;如果發聲是要跟蝙蝠表示自己很難吃,蝙蝠在初次試驗時並不了解蛾類的毒性,聽到警戒聲仍然會捕食發聲者,隨著試驗時間或次數的增加,蝙蝠應會聯結蛾類的警戒聲與毒性,造成捕食成功率隨試驗時間而下降(圖C),若實驗移除蛾類的毒性,捕食成功率將不會逐漸下降,而是轉為與控制組相同的水平線(圖F左右藍色曲線變化)。

近十年來的相關研究顯示,不同類群蛾類的發聲回應,有不同的功能,其中夜蛾科與燈蛾科物種的實驗分別證實了干擾假說與警戒假說。

例如葛氏燈蛾(Grote’s bertholdia, Bertholdia trigona)的發聲能夠顯著地干擾蝙蝠的定位系統(圖D,符合干擾假說的預期趨勢),而且在人為手術使牠們無法發聲後,被捕食率會急遽的上升至與控制組無顯著差異(圖E),顯示蛾類發聲以降低捕食率的直接因果關係。

警戒假說方面,夜蛾類群的研究顯示發聲與毒性同時存在時,才能有效降低被捕食率,僅發聲而無毒性則無法有效降低被捕食率(圖G,符合圖F藍線預期趨勢)。除此之外,發聲與毒性在牽涉到不同物種的聲音相似性與地理共域程度後,又有更複雜的擬態議題,目前蛾類發聲的貝氏擬態與穆氏擬態功能也已經在近年內被操作實驗直接檢驗(圖H)。

這些研究結果顯示了蛾類在長時間的演化下,對於蝙蝠掠食的防禦反應有多樣性的發展,且這些防禦機制皆是以聽覺與發聲為基礎,延展出功能相異的防禦能力。

道高一尺,魔高一丈:蝙蝠的回應

蛾類針對蝙蝠聲納系統演化出多樣的防禦行為,當然蝙蝠也有不少相對應的功能與行為演化,用來對付蛾類的防禦行為。

F操作蛾類毒性與否後驚嚇假說、干擾假說與警戒假說所預期的蝙蝠掠食-時間趨勢圖(C表示毒性有無;S表示發聲與否),發警戒音但無毒性者無法降低被捕食率(見藍色曲線變化)。
G警戒假說測試實驗,實驗結果顯示毒性有無毒對被掠食率有極大的影響,符合圖F對警戒假說的預期。
H貝氏擬態測試實驗,兩種試驗蝙蝠(黃線是big brown bat;紅線是Red bat;實心點為實驗組;空心點為控制組)都學會避免有毒蛾種與接下來擬態有毒蛾種的無毒蛾種(虛線前表示實驗組遭遇有毒且發音之C. tenera,虛線後代表遭遇無毒但發音之E. egle)。圖片來源: Conner WE, Corcoran AJ. 2012. Sound Strategies: The 65-million-year-old battle between bats and insects. Annu. Rev. Entomol. 57:21-39。

目前有三個不同的行為被認為是蝙蝠對於蛾類聽覺防禦的逆演化(counteradaption):第一是蝙蝠發聲的變調行為,調整發聲的頻率,讓蛾類的聽覺系統難以完全偵測,使其防禦反應失效。第二類是降低定位發聲的聲音強度,用很低的音量讓蛾類聽不見而無法反應,這種行為已經在寬耳蝠(Barbastella barbastellus)身上發現,牠們定位發音的強度約為近源種的十分之一至百分之一左右,低於蛾類聽覺的感應強度。第三類是由持續的定位發聲轉換成間歇性的發聲,在已偵測到獵物後的接近期省略部分定位發聲,以避免被蛾類的聽覺系統偵測,這種行為已在大棕蝠(Eptesicus fuscus)的掠食過程中發現。

總而言之,蝙蝠擁有特殊又精準的回聲定位系統與行為,用來偵測這些夜空中的小傢伙,而蛾類演化出多樣的策略對抗蝙蝠,蝙蝠又再演化出對抗這些禦敵策略的行為。這個一來一往的神奇共演化關係,至今已經持續超過千萬年,誰輸誰贏仍然是未定之數!

撰文:林展蔚(Jhan-Wei Lin)低調系博士,專長於脊椎動物生態與演化研究、野生動物保育、生物統計等。

※感謝施禮正指正鱗翅目專有名詞錯誤